Рэйчел выросла в пригороде Вашингтона Силвер-Спринг, штат Мэриленд, её родители были юристами по гражданским правам  в Вашингтоне. Она имеет степень бакалавра изящных искусств Нью-Йоркского университета и степень магистра изящных искусств Колумбийского университета. Чавкин дебютировала на Бродвее в 2016 г. в качестве режиссёра мюзикла Дэйва Маллоя "Наташа, Пьер и Великая комета 1812 года", что принесло ей первую номинацию на премию Тони по разделу "лучший режиссёр мюзикла". Чавкин получила премию Тони в 2019 г. как режиссёр мюзикла "Хейдстаун". В. 2018 г. Чавкин поставила спектакль "Лемпицка", о жизни польской художницы-еврейки Тамары Лемпицкой (1898 - 1980), по книге Карсона Крейцера, музыка Мэтта Гулда. В 2023 г. она поставила на Бродвее комедию Ларисы Фастхорс "Пьеса Дня благодарения".

Имя Рэйчел - английская форма библейского имени Рахиль. Фамилия Хавкин - матроним от уменьшительной формы еврейского женского имени Хава (Ева).